Родился 25 июня 1961 года в городе Гурьев (Казахстан). Сдал экзамены в Московский энергетический институт, но вскоре бросил ВУЗ и увлекся искусством. В 1982 году пошел работать на киностудию «Узбекфильм» и поступил в Ташкентский театрально-художественный институт имени А. Островского на специальность «художник театра и кино». Тогда же познакомился с Виктором Вержбицким, которого впоследствии снимал  практически во всех своих фильмах. В 1987 году Бекмамбетов переехал в Москву. Одним из первых его проектов были  рекламные ролики банков «Кредит-Москва» и «Менатеп». Настоящим триумфом стала масштабная костюмированная реклама из серии «Всемирная история. Банк “Империал”», которая получила высокие награды на российских и зарубежных фестивалях. После этого Тимур был избран членом Российской академии рекламы.

Дебютом в кинематографе стала военная драма 1994 года «Пешаварский вальс». Лента о событиях Афганской войны собрала ряд престижных наград, в том числе на Фестивале в Карловых Варах и Кинотавре. Настоящий успех пришел к режиссеру в 2004 году, когда на экраны вышел фантастический фильм «Ночной дозор», снятый по одноименному роману Сергея Лукьяненко. В следующем году свет увидел сиквел «Дневной дозор».  
В 2005-м Бекмамбетов был приглашен в Голливуд, где работал в ряде проектов группы кинокомпаний Fox. В 2008 году вышел его боевик «Особо опасен», в котором снялись Джеймс Макэвой, Морган Фриман, Константин Хабенский и Анджелина Джоли. Затем Тимур продюсировал мультфильм «9» (совместно с Тимом Бертоном) и фильм «Черная молния». В 2012 году зрители увидели очередной голливудский проект Бекмамбетова – фантастический триллер «Президент Линкольн: Охотник на вампиров».  Среди российских киноработ режиссера – лирическая комедия «Ирония судьбы. Продолжение», серия фильмов «Елки», «Бен-Гур» и другие. В 2020 году Тимур приступил к съемкам картины о подвиге советского летчика Михаила Девятаева. 
Тимур Бекмамбетов является основателем студии Bazelevs – лидера по производству рекламы и художественных фильмов, а также продюсером театра KUKFO (Кукольный формат) в Санкт-Петербурге.